1582年，与早年许多在教廷特许（Papal Charter）下成立的大学不同，爱丁堡大学在苏格兰国王詹姆斯六世（James VI）的特许（Royal Charter）和爱丁堡市议会(Town Council)的资助下展开筹建；翌年，大学正式成立，作为欧洲宗教改革运动之后的第一所市立大学（Civic University），其最初的名称是“唐尼斯学院”（Tounis College），这是苏格兰的第四所也是整个英语圈的第六所大学。
在18世纪欧洲启蒙运动的浪潮中，爱丁堡大学逐渐成为学术中心和欧洲主要大学之一。著名的大哲学家休谟（David Hume）年轻时便在学校受教和成长。在1789年老学院（Old College）兴建之前，学校并没有专属的校园，如今这座建筑物仍然屹立于爱丁堡老城的南桥街（South Bridge）和钱伯街（Chamber Street）交接处；当初它的设计者是罗伯特·亚当（Robert Adam）。
如今，爱丁堡大学是罗素集团（Russell Group）（成员大学都是以研究为引导的英国大学）的成员。在 2005 年，它被苏格兰星期天泰晤士报评为年度苏格兰大学。爱丁堡大学是Universitas 21（研究型大学的国际协会）的一员。
